La ópera comienza en el bosque cerca de la guarida del dragón Fafner. Siegfried, el hijo de Siegmund y Sieglinde, ha sido criado por el enano Mime, quien planea usarlo para matar a Fafner y reclamar el anillo para sí. Siegfried forja una nueva espada, Nothung, y parte en busca del dragón.
Después de un largo y difícil viaje, Sigfrido llega a la guarida de Fafner. Engaña al dragón para que revele su punto débil y luego lo mata. Mientras bebe la sangre de Fafner, adquiere la capacidad de comprender el lenguaje de los pájaros. Los pájaros le hablan de la Valquiria Brünnhilde, que duerme sobre una roca rodeada de fuego.
Siegfried viaja a la cima de la montaña y despierta a Brünnhilde con un beso. Los dos se enamoran y Siegfried jura protegerla. Sin embargo, su felicidad dura poco. El malvado dios Alberich, que creó el anillo, ha estado observando a Siegfried y Brünnhilde. Planea utilizar a Sigfrido para vengarse de los dioses.
Alberich se disfraza de peregrino y conoce a Siegfried. Le dice a Siegfried que Brünnhilde le es infiel y que planea traicionarlo. Siegfried tiene el corazón roto y deja a Brünnhilde. Luego, Alberich se le aparece a Brünnhilde y le dice que Sigfrido la va a matar. Brünnhilde está devastada y se queda dormida desesperada.
Siegfried regresa con Mime, quien le dice que ha envenenado la bebida de Brünnhilde. Siegfried está horrorizado y corre de regreso a la roca de Brünnhilde. La encuentra dormida y él mismo bebe la bebida envenenada. Brünnhilde se despierta y encuentra a Siegfried moribundo. Ella se siente abrumada por el dolor y muere con el corazón roto.
Los dioses se reúnen en Valhalla, el hogar de los dioses. Observan cómo el fuego de la pira funeraria de Brünnhilde consume Walhalla. El mundo está destruido y los dioses quedan impotentes.